Życiorys mały|left|Newsroom „The New York Timesa” (na zdj. w 1942), gdzie Crowther pracował przez 40 lat Francis Bosley Crowther Jr. urodził się 13 lipca 1905 w Lutherville w stanie Maryland, jako syn Elizy Hay (z domu Leisenring; 1877–1960) i Francisa Bosleya Crowthera (1874–1950). Miał siostrę Nancy. Uczęszczał do miejscowej szkoły podstawowej, a następnie do liceum w Winston-Salem w Karolinie Północnej, po czym zapisał się do Woodberry Forest School w hrabstwie Madison w stanie Wirginia. Studiował na Uniwersytecie Princeton w stanie New Jersey.
Przez 40 lat pracował w redakcji „The New York Timesa” – początkowo jako publicysta i reporter, a następnie jako redaktor. Poznał tam swoją żonę Florence Marks, z którą zawarł związek małżeński 20 stycznia 1933. Od 1940 do 1967 zajmował się krytyką filmową. Jego artykuły i recenzje obejmowały rewolucyjny okres w sztuce filmowej;