Od 1985 pełnił funkcję jej sekretarza generalnego. Pozostał lojalny wobec teścia podczas kryzysu z sierpnia i września 1984, kiedy to Kongres próbował odsunąć go od władzy.
Naidu do końca lat 80. pozostawał poza rządem, co nie przeszkodziło mu niemniej w wywieraniu znacznego wpływu na partię. Od 1989 do 1994 pełnił funkcję koordynatora TDP, zręcznie wykorzystując czas spędzony w opozycji. Był jednym z ojców wyborczego sukcesu z 1994, który ponownie wyniósł TDP do władzy, NTR przyniósł trzecią kadencję w fotelu stanowego premiera, natomiast Chandrababu tekę ministra finansów w jego rządzie.
W sierpniu 1995 dokonał wewnątrzpartyjnego przewrotu. Wystąpił przeciwko starzejącemu się teściowi, pozbawił go stanowiska, odebrał mu również legitymację partyjną. Następnie, zapewniwszy sobie poparcie tak rodziny jak i większości działaczy partyjnych, sam stanął na czele partii i rządu. Wzmocnił jeszcze swą pozycję po sukcesie w wyborach federalnych, tak tych z 1996, jak i tych z 1999. Stanowym premierem Andhry Pradesh był do 2004, zyskując reputację polityka otwartego na reformy i niekonwencjonalne rozwiązania, skupionego na przyciąganiu inwestycji oraz rozwoju sektora informatycznego.