Lata sławy Wiosną 1936 roku po raz pierwszy odbyły się Mistrzostwa ZSRR. Biało-Niebiescy wygrali wszystkie 6 meczów i z kompletem punktów wyprzedzili wicemistrza Dynamo Kijów. Jesienią wyprzedził ich tylko lokalny rywal Spartak. W 1937 Dinamowcy wrócili na ligowy szczyt, a do tego zdobyli puchar kraju wygrywając w finale z Dinamem Tbilisi (5:2). Po kolejne mistrzostwo Dinamo z Moskwy sięgnęło w 1940 roku. Tak więc do wybuchu Wielkiej wojny ojczyźnianej (1941) klub zgromadził 3 tytuły mistrzowskie i jeden puchar kraju.
Po trzyletniej przerwie w krajowych rozgrywkach, Dinamo pozostało w gronie najsilniejszych radzieckich klubów. W odnowionym składzie zdobyło mistrzostwo ZSRR w 1945, wysoko zwyciężając większość rywali, a jedynym zespołem który zdołał ich wtedy pokonać w bezpośrednim meczu był wicemistrz CDKA Moskwa. W listopadzie tegoż roku, jako pierwsza radziecka drużyna klubowa, Dinamowcy wybrali się do Wielkiej Brytanii, gdzie zremisowali z Chelsea (3:3) i Rangers (2:2), zaś wygrali z Cardiff City (10:1) i z Arsenalem (4:3).
W latach 1954–1960 moskiewscy Dinamowcy rokrocznie stawali na ligowym podium, w tym pięciokrotnie zajmując pierwsze miejsce. W 1963 roku Lew Jaszyn, jako pierwszy i jedyny bramkarz, został nagrodzony Złotą Piłką – nagrodą dla najlepszego piłkarza.