Następnie Dybienko zdołał przekonać niezdecydowanych Kozaków do przejścia na stronę bolszewików.
Wojna domowa w Rosji Dybienko wszedł do pierwszego rządu bolszewickiego (Rady Komisarzy Ludowych) jako członek triumwiratu kierującego Komitetem Spraw Wojskowych. Odpowiadał w nim za marynarkę wojenną; pozostałymi członkami komitetu byli Nikołaj Podwojski i Władimir Antonow-Owsiejenko. Oprócz niego Najwyższą Radę Marynarki, która miała zarządzać rewolucyjną flotą, tworzyli przedstawiciel marynarzy oraz przedrewolucyjny oficer, Modiest Iwanow. W końcu stycznia Najwyższą Radę Marynarki zastąpił zarząd, do którego, poza jednym oficerem marynarki handlowej, weszli już tylko bolszewicy (obok Dybienki jeszcze Fiodor Raskolnikow i Wachramiejew).. Współuczestniczył w rozpędzeniu w styczniu 1918 demokratycznie wybranego parlamentu Rosji – Konstytuanty. W tym samym miesiącu jego popularność wśród marynarzy zaczęła spadać. Krytykowano go za zapędy dyktatorskie, zarzucano ignorowanie oczekiwań załóg okrętów, niechęć do tłumaczenia komitetom okrętowym swoich posunięć Dybienko był też uzależniony od kokainy i alkoholu, prowadził wystawny tryb życia.