Dalsze losy tego w istocie kameralnego malarstwa, powstałego pod wpływem skandynawskiej secesji i rosyjskiego artysty Nikołaja Roericha, są paradoksalne. Brak arcydzieł inspirowanych rewolucją bolszewicką postawił sowieckich historyków sztuki w niezręcznej sytuacji, a malarstwo Ryłowa okazało się jedynym dziełem, które można było, choć z naciąganiem, przedstawić jako pozytywną odpowiedź na październikową rewolucję. Innych dzieł powstałych w latach 1917–1919 po prostu nie było – wszystkie obrazy rewolucyjne pojawiły się po 1920 roku. „W niebieskiej przestrzeni” tradycyjnie rozpoczynało wystawę sztuki radzieckiej w Galerii Trietiakowskiej, ale mimo to obraz ten wcale nie powstał jako hymn na cześć rewolucji.
Podczas podróży do Kamy w 1911 roku Arkadij Ryłow zobaczył piękne białe ptaki i zainspirował się do ich namalowania. „Przez kilka lat trzymałem w tajemnicy pomysł namalowania latających łabędzi... Ogromne ptaki we wzniosłym locie zleciały do samej wody i stosunkowo łatwo uderzając w powierzchnię rzeki, popłynęły w naszym kierunku” – wspominał artysta. Same łabędzie namalował za pomocą dużego pluszaka znalezionego w warsztacie wypychacza zwierząt.