W latach 2002–2003 pełniła urząd rzeczniczki Izby ds. spraw wewnętrznych, w latach 2003–2004 – ds. turystyki i wysp Pacyfiku, w latach 2004–2005 – ds. zdrowia i wysp Pacyfiku, a w latach 2005–2006 – ds. zdrowia. W latach 2005–2008 była wiceprzewodniczącą Komisji ds. Usług Społecznych. mały|Judith Collins, 2016

Minister (2008–2014, 2015–2017) 19 listopada 2008 powołana na urząd ministra policji, więziennictwa i spraw weteranów w gabinecie Johna Keya. Po wyborach w 2011 roku mianowana ministrem sprawiedliwości.

W 2014, podczas kolacji w trakcie wizyty zagranicznej w Pekinie, Collins miała negocjować ułatwienie wejścia na rynek chiński firmy eksportowej Oravida, w której zarządzie zasiada mąż Collins. Minister postanowiła nie ujawnić szczegółów spotkania, co wywołało kontrowersje. Po incydencie została upomniana przez premiera Keya. Collins zapewniła, że kolacja miała charakter prywatny i przeprosiła za zaistniałą sytuację, a premier poinformował, że nie zamierza jej pozbawić pracy w rządzie. Jednak jeszcze w tym samym roku wyciekły e-maile z czasów pełnienia przez nią funkcji ministra policji, w których miała ona sugerować osłabienie pozycji szefa biura ds. przestępstw gospodarczych, Adama Feeleya. Wskutek trwającej kampanii wyborczej 30 sierpnia 2014 złożyła dymisję z urzędu ministra sprawiedliwości.