Później zajmował stanowiska ministra: edukacji (od kwietnia 1965 do lipca 1966), przemysłu i handlu (od lipca 1966 do maja 1970), do spraw Gaeltachtu (od lipca 1970 do maja 1973), finansów (od maja 1970 do marca 1973 oraz od lipca 1977 do grudnia 1979), służb publicznych (od lipca 1977 do grudnia 1979), turystyki i transportu (od grudnia 1979 do stycznia 1980) oraz energii (od stycznia 1980 do czerwca 1981). Od lipca 1977 do czerwca 1981 sprawował także urząd wicepremiera.
George Colley był początkowo bliskim przyjacielem Charlesa Haugheya, którego znał ze szkoły; sam zachęcił przyszłego premiera do dołączenia do FF. W późniejszych latach relacje między nimi uległy pogorszeniu. W 1957 Charles Haughey zdobył mandat poselski, pozbawiając faktycznie ojca George’a Colleya (startującego w tym samym okręgu) możliwości uzyskania reelekcji. Obaj politycy stali się z czasem największymi konkurentami w ramach swojej partii. George Colley odmówił wejścia do powstałego po wyborach z lutego 1982 rządu Charlesa Haugheya, gdy odmówiono mu funkcji wicepremiera.