Historia Cerkiewnik lokowany był w 1383 r. na 70 włókach przez biskupa warmińskiego Henryka Sorboma. W roku 1397 wieś przeszła na własność kapituły kolegiackiej w Dobrym Mieście. W 1454 r. ludność z Cerkiewnika i z Dobrego Miasta zburzyła pałac biskupa w Smolajnach, gdyż ówczesny biskup popierał Krzyżaków. Podczas wojny polsko-krzyżackiej w latach 1519–1521 wieś została zniszczona a 23 włóki leżały odłogiem (straciły swoich gospodarzy). W XVI w. wieś została odbudowana ze zniszczeń wojennych. Z lasów w okolicach Cerkiewnika wysyłano modrzewie do budowy masztów dla floty kaperskiej króla Zygmunta Augusta. Do roku 1525 kościół w Cerkiewniku był filią parafii w Kwiecewie, która należała do archiprezbiteriatu dobromiejskiego. W roku 1783 w Cerkiewniku znajdowało się 50 chałup. Pod koniec XVIII w. mieszkańcy Cerkiewnika zatrudnili syna nauczyciela z Kawkowa – Kaspra Terlickiego w celu nauczania języka polskiego. W Kawkowie był nauczycielem i organistą. W 1796 r. otrzymał we Fromborku zaświadczenie o należytym przygotowaniu do zawodu nauczycielskiego (z zaznaczeniem, ze mówi i pisze dobrze po polsku i po niemiecku). Do szkoły w Cerkiewniku uczęszczały także dzieci z Buchwałdu i Barkwedy.