Po zakończeniu współpracy przy X-Statix oraz X-Men na pewien czas wycofał się z komiksu mainstreamowego, powracając m.in. miniserią The Programme dla WildStorm. Następnie systematycznie publikował kolejne prace dla Marvela i DC, w tym Sub-Mariner: The Depths. W 2008 objął funkcję głównego scenarzysty serii Hellblazer, stając się jej najdłużej piszącym autorem.
Milligan znany jest także z serii, które kończyły się stosunkowo szybko. Minx zostało anulowane po ośmiu zeszytach, Greek Street – po szesnastu (przed premierą drugiego tomu zbiorczego), natomiast Human Target zamknięto na 21 numerach.
W kolejnych latach powracał do serii głównonurtowych DC Comics jako autor Korpus Czerwonych Latarni, a także pracował przy Liga Sprawiedliwości: Mrok i Stormwatch. Równolegle rozwijał nowe projekty, takie jak All-New Doop (Marvel), The Names (Vertigo), Shadowman (Valiant) oraz Terminal Hero (Dynamite).
Inne media Oprócz pracy w komiksie Milligan zajmuje się także scenariopisarstwem filmowym i telewizyjnym. Jest autorem scenariuszy do filmów Pielgrzym (2000) oraz Anioł dla May (2002). Wraz z Vault Comics współtworzył i pisał serię Human Remains.