W trakcie eksploracji Sargon zbiera magiczne pióra legendarnego ptaka Simurga, które dają mu nadprzyrodzone moce, w tym zdolność manipulowania czasem. Okazuje się, że za spiskiem stoi przywódca Nieśmiertelnych, Vahram, dążący do obalenia królowej Tomyris. Fabuła prowadzi bohatera przez serię starć i odkryć dotyczących prawdziwej tożsamości Vahrama oraz własnego pochodzenia Sargona.
Rozgrywka Prince of Persia: Zaginiona korona to gra typu metroidvania rozgrywana z widoku bocznego (ang. side-scrolling), w której gracz eksploruje połączony ze sobą świat gry, wykonuje skoki, ślizgi, uniki w powietrzu (air dash) oraz walczy przy użyciu pary ostrzy.
Kluczowym elementem mechaniki jest wskaźnik Athry, ładowany poprzez precyzyjne parowanie (parry) ciosów przeciwników, który po naładowaniu umożliwia wykonanie potężnych ataków specjalnych (Athra Surge). Sargon zdobywa również moce związane z manipulacją czasem, takie jak natychmiastowy skok w przód (Rush of the Simurgh) czy możliwość ustawienia tymczasowego punktu kontrolnego, do którego można się cofnąć (Shadow of the Simurgh).