Po powrocie rozpoczął studia w Brasenose College na Uniwersytecie Oksfordzkim. Uczelnię tę ukończył z tytułem licencjata politologii, filozofii i ekonomii ().. Jeden z jego profesorów, , określił go jako najzdolniejszego studenta jakiego znał, z poglądami umiarkowanie konserwatywnymiBBC NEWS | UK | UK Politics | The David Cameron story.. Podczas studiów Cameron był członkiem klubu studenckiego Bullingdon Club, wzbudzającego wiele kontrowersji z powodu prowadzenia przez jego członków bujnego życia towarzyskiego i obfitej konsumpcji alkoholu.
Po ukończeniu uczelni z dyplomem pierwszej klasy w 1988, Cameron przez 4 lata pracował w departamencie badawczym Partii Konserwatywnej. Po wyborach 1992 został specjalnym doradcą rządu, początkowo w Ministerstwie Skarbu, później w Ministerstwie Spraw Wewnętrznych.
W latach 1994–2001 Cameron był dyrektorem w Carlton Communications.