trójnawowego późnogotyckiego kościoła ze średniowiecznymi murami obronnymi z blankami jest uważana za jeden z najlepiej zachowanych zabytków tego typu.
W czasach wojen napoleońskich cały region znajdował się pod okupacją francuską, a później miasto zostało włączone do wielkiego księstwa Hesja-Darmstadt. Jako jedyne miasto między Moguncją a Koblencją Ingelheim am Rhein przetrwał II wojnę światową bez zniszczeń. Jednakże zginęło wielu mieszkańców żydowskiego i cygańskiego pochodzenia.
1 kwietnia 1939 okoliczne do tej pory niezależne miejscowości Nieder-Ingelheim, Ober-Ingelheim i Frei-Weinheim zostały połączone w miasto Ingelheim am Rhein. W 1972 do miasta przyłączono Groß-Winternheim. W pobliżu znajdują się dwa lotniska międzynarodowe (miasto leży dokładnie w połowie pomiędzy nimi): Frankfurt nad Menem (Lotnisko Ren-Men) i Frankfurt-Hahn, to ostatnie wykorzystywane przez tanie linie lotnicze.
Gospodarka Miasto jest siedzibą koncernu chemiczno-farmaceutycznego Boehringer Ingelheim, słynie z uprawy jabłek, truskawek i wiśni.