System monopolu królewskiego doprowadził do nieproporcjonalnej koncentracji handlu w Lizbonie, a tym samym upadku mniejszych miast portowych w Portugalii. Lizbona rozwijała się dynamicznie, do 1550 roku osiągnęła liczbę 100 tysięcy mieszkańców, co czyniło ją największym miastem na Półwyspie Iberyjskim.
Korupcja w administracji stanowiła poważny problem w państwie. Na kortezach w 1525 roku zaprotestowano przeciwko marnotrawstwu pieniędzy przez dworzan i szlachtę. Władca podejmował niewielkie próby przeciwstawienia się temu procederowi. Jan III również nie podejmował większych prób reform gospodarczych – początkowo zmniejszył udział państwa w administracji kolonialnej i w handlu zagranicznym, minimalnie zmniejszył władzę arystokracji i kościoła, jak i zawieszał podatki na żywność w okresach głodu.
Utrzymanie talassokracji dla Portugalii było bardzo kosztowne. Dochody ze zmonopolizowanego handlu trafiały w większości do dworzan i arystokracji, tym samym zaniedbując nowe inwestycje, czy zatrzymując rozwój klasy średniej. Portugalscy kupcy nie posiadali zasobów, by importować towary na dużą skalę, więc sprzedawali je po zaniżonych cenach niemieckim i włoskim kupcom.