Aż do 1454 roku cała Warmia podlegała wojskowej ochronie zakonu krzyżackiego. Z tego względu zamek olsztyński odegrał sporą rolę podczas wojen polsko-krzyżackich. W 1410 roku po bitwie pod Grunwaldem poddał się bez walki wojskom polsko-litewskim. Król Władysław Jagiełło umieścił tu polską załogę, a zamek oddał księciu mazowieckiemu Januszowi I. Podczas następnej wojny głodowej w 1414 został zdobyty przez wojska polsko-litewskie po kilkudniowym oblężeniu, wydany przez jednego z rycerzy z opozycji antykrzyżackiej, Filipa z Narzymia (Filip von Wildenau) i powierzony w zarząd rycerzowi Dziersławowi z Włostowic.
W czasie wojny trzynastoletniej (1454–1466) przechodził z rąk do rąk. Po II pokoju toruńskim w 1466 roku zamek olsztyński wraz z całą Warmią na ponad 300 lat znalazł się w granicach Polski.
Krzyżacy zagrozili zamkowi i miastu jeszcze podczas wojny pruskiej w 1521, obrona jednak była tak skuteczna, że poprzestali po jednym, nieudanym szturmie.
Kapituła powierzała zarządzanie komornictwem olsztyńskim wybieranemu co roku ze swego grona kanonikowi nazywanemu administratorem. W latach 1516–1521, z krótką przerwą, administratorem komornictwa olsztyńskiego był Mikołaj Kopernik.