Everton F.C. W Premier League Cahill debiutował 30 sierpnia 2004 roku w zremisowanym 0:0 meczu z Manchesterem United na Old Trafford. Tim znakomicie wprowadził się w Premier League i w pierwszym sezonie zdobył w lidze aż 10 goli i był jednym z najskuteczniejszych pomocników w lidze. Został uznany najlepszym piłkarzem sezonu 2004/2005 przez fanów Evertonu, a z zespołem The Toffees awansował do kwalifikacji Ligi Mistrzów. W sierpniu 2005 Cahill przedłużył kontrakt z Evertonem do 2010 roku. 18 stycznia 2006 roku zdobył gola w Pucharze Anglii przeciwko Millwall FC i zrezygnował ze specjalnych celebracji po jego zdobyciu tłumacząc, „że byłby to cios w twarz dla zespołu Millwall”.
New York Red Bulls 26 lipca 2012 r. Cahill podpisał kontrakt z New York Red Bulls z Major League Soccer, za opłatą wynoszącą około 1 miliona funtów. W następnym miesiącu zadebiutował w MLS w meczu z Houston Dynamo. 19 maja 2013 roku Cahill strzelił gola, który okazał się zwycięskim w 91. minucie przeciwko Los Angeles Galaxy w wygranym meczu (1:0). 20 października 2013 r. Cahill ustanowił nowy rekord (pobity w 2015 r. przez Mike'a Grella) zdobywając najszybszego gola w historii MLS, którego strzelił osiem sekund po wejściu na murawę w wygranym 3:0 meczu z Houston Dynamo.