Jednakże znaczna część miasta Aurora jest w rzeczywistości bliżej lotniska niż przyłączone części Denver, a cały ruch autostrady do lotniska od centrum Denver przechodzi przez Aurora.
Historia We wrześniu 1989 r., pod przewodnictwem burmistrza Denver Federico Peña, federalni urzędnicy zarezerwowali pierwsze 60 mln USD na budowę DIA. Dwa lata później, burmistrz Wellington Webb zaplanował otwarcie lotniska na 29 października 1993 roku.
Opóźnienia spowodowane przez złe planowanie i powtarzającą się zmianę projektu ze względu na zmieniające się wymagania ze strony United Airlines spowodowały przesunięcie terminu najpierw na grudzień 1993 r, a następnie na marzec 1994 roku. Do września 1993 r., opóźnienia spowodowane strajkiem i innymi wydarzeniami oznaczało przesunięcie terminu otwarcia na 15 maja 1994 roku.
W kwietniu 1994 r. miasto zaprosiło reporterów na pokaz pierwszego testu nowego systemu automatycznego bagażu.
DIA ostatecznie otwarto 28 lutego 1995 r. z 16-miesięcznym opóźnieniem i kosztem 4,8 mld USD prawie 2 mld USD więcej, niż zakładał budżet. Przy budowie zatrudnionych było 11000 pracowników.
Po wybudowaniu wszystkich pasów startowych, ale przed ich otwarciem, lotnisko stosowało następujące kody (IATA: DVX, ICAO: KDVX).