Kariera Hunter na ekranie zadebiutowała w 1981 w horrorze Podpalenie (The Burning). Po przeprowadzce do Los Angeles Hunter pojawiła się w filmach telewizyjnych, po czym przyjęła drugoplanową rolę w filmie Szybka zmiana (Swing Shift, 1984). W tym samym roku po raz pierwszy pojawiła się w filmie braci Coen Śmiertelnie proste (Blood Simple), gdzie użyczyła głosu sekretarce Helene Trend. Sukces przyszedł w 1987, kiedy Hunter zagrała w filmie Telepasja (Broadcast News), za który otrzymała pierwszą nominację do Oscara oraz Srebrnego Niedźwiedzia dla najlepszej aktorki na 38. MFF w Berlinie. Następnie aktorka wystąpiła w filmie Miss fajerwerków (Miss Firecracker, 1989) u boku Mary Steenburgen i Tima Robbinsa oraz przyjęła propozycję Stevena Spielberga do udziału w ostatnim filmie z Audrey Hepburn w obsadzie, Na zawsze (Always, 1989). W tym samym roku aktorka wystąpiła w telewizyjnym filmie Bez wyroku (Roe vs. Wade), za który otrzymała nagrodę Emmy oraz nominację do Złotego Globu.