Upadek dyktatury Cromwella i restauracja monarchii w osobie Karola II w 1660 roku spowodowały przejściowe trudności w życiu Miltona – „pierwszego pióra” rewolucji. Udało mu się jednak powrócić do spokojnego życia i do poezji, u boku trzeciej żony – Elisabeth Minshull oraz córek. Czytały one ociemniałemu poecie książki i spisywały dyktowane przez niego utwory.
Owoce dojrzałej twórczości Miltona to opublikowany w 1667 roku wielki poemat epicki Paradise Lost (Raj utracony) oraz Paradise Regained (Raj odzyskany) i napisana w tradycji Sofoklesa tragedia Samson Agonistes (Samson walczący) – oba utwory z 1671 roku. Dzieła te wyrażają rozważania biblijne Miltona w aspekcie jego własnego życia.
Przez wiele lat do swojej śmierci pisał po łacinie obszerny traktat zatytułowany De Doctrina Christiana (O doktrynie chrześcijańskiej). Został on odnaleziony dopiero w roku 1823 i wydany dwa lata później. Szeroko objaśnił w nim swoje podejście do chrześcijańskich nauk i trybu życia odrzucając wiele powszechnie przyjętych dogmatów w tym również dogmat Trójcy.