Po przejęciu większości przez republikanów w Izbie w 1995 (pierwszy raz od 1953), ich niekwestionowany przywódca i nowy spiker Newt Gingrich z Georgii mianował Hasterta asystentem zastępcy przywódcy większości/rzecznika dyscyplinarnego (był nim wówczas Tom DeLay), co jest najwyższą pozycją w republikańskim klubie z nominacji.

Kiedy Gingrich, osłabiony swoją rolą w próbie odsunięcia od władzy prezydenta Billa Clintona i ogólnie coraz bardziej niepopularny w porównaniu z demokratyczną administracją, zdecydował się odejść ze stanowiska spikera i Izby (w 1998 wybrano go ponownie, ale odmówił zajęcia miejsca), nowym spikerem wybrano Hasterta, aczkolwiek początkowo sądzono, iż odpowiedniejsi będą politycy bardziej znani i wpływowi (lider większości Dick Armey, Tom DeLey czy kongresmen Bob Livingstone). O wyborze Hasterta zadecydowało prawdopodobnie jego niekontrowersyjność i umiarkowanie w porównaniu z wyżej wymienionymi.

1 czerwca 2006 został najdłużej urzędującym republikańskim spikerem w historii. Ubiegał się o ponowny wybór w 2006 i uzyskał go.