Niewykluczone, że pierwszy kontakt ze sztuką Johannes zawdzięcza ojcu, a konkretnie wykonywanemu przez niego zawodowi handlarza dziełami sztuki. Nie zachowały się żadne informacje na temat edukacji Vermeera – wiadomo jedynie, że w grudniu 1653 roku wstąpił do gildii św. Łukasza, skupiającej malarzy, rzemieślników i osoby wykonujące różne inne profesje. Był czterokrotnie wybierany członkiem jej zarządu (1662, 1663, 1670 i 1671). Aby wstąpić do gildii, musiał przedtem przez 6 lat terminować u któregoś ze znanych malarzy. Według jednej z hipotez mógł nim być Leonaert Bramer (1594–1674), według innej Carel Fabritius (1622–1654).

20 kwietnia 1653 Vermeer poślubił w Schipluy (dziś Luigi Guarnieri, La double vie de Vermeer, 2006, .) Catharinę Bolnes (ok. 1631–1688), pomimo początkowego sprzeciwu jej matki Marii Thins. Za Vermeerem wstawił się u niej wspomniany już Leonaert Bramer. W grę wchodzić mogły zarówno finanse – rodzina Cathariny była dobrze sytuowana, podczas gdy Vermeerowie byli zadłużeni, jak i religia – Catharina była katoliczką, a Vermeer zapewne kalwinem (choć to nie jest pewne). Niewykluczone, że w związku ze ślubem Vermeer przeszedł na katolicyzmSprawa wyznania Vermeera nie jest wyjaśniona. Istnieją hipotezy, że Vermeer i jego rodzina mogli być katolikami.