W okresie klasycznym, około 425 p.n.e., rozpoczęto budowę teatru kamiennego, w miejscu istniejącego od czasów Pizystrata teatru z drewna. Budowa przebiegała etapami, a ukończono ją około 338 p.n.e. (lub 326 p.n.e.). Nowy teatr mógł pomieścić około 17 000 widzów (praktycznie aż do 30 000). Theatron o szerokości 100 m i wysokości 90 m oparto o stok skały, na którym zbudowano z 78 stopni, wysokich na 33 cm każdy, podzielonych na trzy części dwoma szerokimi przejściami (diazomata) biegnącymi po łuku. Najniższa część obejmowała 17 rzędów stopni, środkowa i najwyższa po 32 stopnie. Poruszanie się ułatwiało 7 przejść ze stopniami biegnącymi promieniście (kerkides). Na środku pierwszego rzędu umieszczono wykuty w kamieniu tron dla kapłana Dionizosa. Skene (o wymiarach 46,5 x 6,5 m) przybrała formę budowli o prostokątnej elewacji z dwoma wąskimi, wysuniętymi skrzydłami (paraskenionami) obejmującymi proskenion. Pomiędzy nimi a theatronem powstały przejścia zwane parodosami. Z przejść tych korzystał chór. Na ścianie skene, pomiędzy drzwiami umieszczano obrazy, tzw. pinakes, które służyły jako dekoracja. Orchesta miała średnicę 24 m. Na zewnątrz teatru wybudowano portyk, który służył widzom jako schronienie przed słońcem lub deszczem.