12 maja 1994 r. John Smith zmarł nagle na atak serca. Beckett od razu objęła funkcję lidera Partii Pracy zgodnie z partyjnym statutem, który stanowił, że wiceprzewodniczący automatycznie zostaje liderem w razie śmierci lub rezygnacji dotychczasowego lidera. Wybory nowych władz partii odbyły się w lipcu 1994 r. Beckett przegrała jednak wybory na lidera partii (został nim Tony Blair, minister spraw wewnętrznych w gabinecie cieni), jak również na wiceprzewodniczącego (został nim John Prescott). Beckett została ministrem zdrowia w gabinecie cieni Blaira. W 1995 r. została opozycyjnym ministrem handlu i przemysłu. Była jednym z głównych krytyków konserwatywnego rządu Johna Majora po ujawnieniu handlu bronią z Irakiem w 1996 r.
thumb|Beckett z sekretarz stanu Stanów Zjednoczonych, Condoleezzą Rice, po mianowaniu jej na stanowisko ministra spraw zagranicznych (2006)
Po zwycięstwie Partii Pracy w wyborach 1997 r. została ministrem przemysłu i handlu jako pierwsza kobieta na tym stanowisku. W 1998 r. otrzymała stanowiska przewodniczącej Izby Gmin i Lorda Przewodniczącego Rady. Po wyborach w 2001 r. została przeniesiona na nowo utworzone stanowisko ministra środowiska, żywności i spraw wsi.