Główne miasteczko uniwersyteckie graniczy na zachodzie z 15th Avenue N.E., na północy z 45th Street, na wschodzie z Montlake Boulevard i na południu z Pacific Street. Wschodnie miasteczko uniwersyteckie rozciąga się na wschód od Montlake Boulevard do Laurelhurst i zajmuje tereny pomiędzy Pacific Street i Lake Washington Ship Canal. Tereny te wykorzystywane są do nauki gry w golfa oraz przez wydziały medyczne, oceanografii, rybołówstwa i Centrum Medyczne Uniwersytetu Waszyngtonu.
Zachodnie miasteczko uniwersyteckie jest mniejsze i oddzielone od pozostałej części, położone na ulicach miasta między 15th Avenue a 5. Międzystanową z Ship Canal a 41 Street. Droga uniwersytecka zwana powszechnie „The Ave” znajduje się w pobliżu i skupia całe życie uniwersyteckie studentów.
Najstarszym budynkiem w miasteczku uniwersyteckim jest Denny Hall. Został wybudowany w 1895 we francuskim renesansowym stylu i został nazwany na cześć pionierów Seattle: Arthura A. i Mary Denny. Przez wiele lat był to główny budynek uczelniany. Z pozostawionych materiałów budowlanych wybudowano obserwatorium Theodore’a Jacobsena, znajdujące się na północ od Denny Hall.