Między 1962 a 1966 rokiem przy DIA powstała m.in. Wyższa Szkoła Wywiadu Departamentu Obrony (od 1992 roku Defense Intelligence College), tzw. szkoła szpiegów, a 1 stycznia 1963 roku rozpoczęło działalność Centrum Produkcji, które zajmowało budynki A i B w kompleksie budynków Arlington Hall Station w stanie Wirginia. Następnie utworzono specjalne centrum, tzw. system interpretacji (analizy) danych (ADP Automated Data Processing). Powstał także specjalny Zarząd Wywiadu Naukowo-Technicznego (Directorate of Scientific and Technical Intelligence).
Struktura Defense Intelligence Agency składa się z poniższych komórek organizacyjnych:
Defense Clandestine Service (DCS): Prowadzi rozpoznanie osobowe, zawiera w swej strukturze Defense Attaché System prowadzący ataszaty wojskowe oraz Counterintelligence Field Activity. DIA DCS współpracuje przy skrytych operacjach specjalnych z jednostkami wojskowymi m.in. United States Navy SEALs NSWDG, US Army Special Forces ACE. Directorate for Analysis (DI): Analizuje i przekazuje władzy informacje wywiadowcze dotyczące obronności. Zarządza National Center for Medical Intelligence, Missile and Space Intelligence Center, Underground Facilities Analysis Center, National Media Exploitation Center oraz Defense Combating Terrorism Center.