Rozwój od lat 60. Aby zapewnić rozwój ruchu odrzutowego, w 1960 został przedłużony pas startowy do obecnej długości 3900 m. Jest to rzadka długość na lotniskach tej wielkości i mógł zostać przedłużony tylko kiedy zmieniono granicę francusko-szwajcarską. Rozszerzenie spowodowało również budowę obecnego tunelu prowadzącego do Ferney-Voltaire i wspólnego pogranicza na jej północnej stronie, co jest nietypowe dla Szwajcarii, że znajduje się w całości na terytorium Francji. W wyniku tego procesu stara wioska La Limite przestała istnieć.
W 1968 rozpoczęto budowę drugiego pasa startowego i zaproponowano budowę nowego terminalu, ale ostatecznie koncepcja ta nigdy nie została zrealizowana. 7 maja 1968 na lotnisku otwarto Główny Terminal, który mógł obsłużyć 7 mln pasażerów rocznie. Liczba ta został osiągnięta w 1985.
Mimo że nigdy nie było regularnych połączeń naddźwiękowym samolotem Concorde ze Szwajcarii, statek ten dwa razy wylądował w Genewie. 31 sierpnia 1976 ponad 5000 osób przyszło zobaczyć lądowanie Concorde.