Gdy w 1997 jego pryncypał trafił do rządu, Miliband kontynuował pracę jako jego asystent i doradca ekonomiczny.
W 2005 opuścił ministerstwo i postanowił ubiegać się, z powodzeniem, o mandat w Izbie Gmin. Został wybrany z okręgu Doncaster North. Rok później został parlamentarnym sekretarzem w Urzędzie Gabinetu. W 2007 Gordon Brown, już jako szef rządu, awansował swojego wieloletniego współpracownika na szefa Urzędu, a także powołał go na głównie prestiżowe, lecz gwarantujące miejsce w Gabinecie, stanowisko Kanclerza Księstwa Lancaster. W 2008 stanął na czele nowo utworzonego Ministerstwa Energii i Klimatu. Stanowisko to utracił po zmianie rządu wskutek wyborów w 2010.
25 września 2010 został wybrany na nowego lidera Partii Pracy. W wyścigu o tę funkcję jego głównym konkurentem był jego brat, David.
Po wyborach w 2015 r., w których kierowane przez niego ugrupowanie zajęło drugie miejsce, zrezygnował z funkcji lidera partii. Pełniącą obowiązki lidera Partii Pracy została Harriet Harman. 6 kwietnia 2020 wszedł w skład gabinetu cieni u tworzonego przez Keira Starmera.