Do 1984 roku Galeria działała w ramach Pracowni Sztuk Plastycznych, od 1984 do 2000 roku należała zaś do Stołecznego Biura Wystaw Artystycznych. W roku 2000 Galeria Foksal znalazła się w strukturach Mazowieckiego Centrum Kultury i Sztuki, instytucji zarządzanej przez Samorząd Województwa Mazowieckiego, które w 2010 roku zostało przekształcone w Mazowiecki Instytut Kultury.
Od listopada 2025 kuratorką programową Galerii Foksal jest Zuzanna Mielczarek. Obecnie jako kuratorka pracuje w Galerii Foksal Katarzyna Krysiak, która w latach 2009-2025 pełniła też funkcję kuratorki programowej oraz kuratorka Martyna Stołpiec. Wcześniej z galerią współpracowali jako kuratorzy m.in. Lech Stangret (do 2024) i Maria Rubersz (do 2025).
Od tej pory w galerii wystawili prace artystki i artyści średniego i młodszego pokolenia m.in.: Bianka Rolando, Anna Baumgart, Susan Hiller, Angelika Markul, Marta Szulc, Wojciech Puś, Sławomir Pawszak, Irmina Staś, Norbert Delman, Izabela Chamczyk, Dominika Kowynia, Radek Szlaga, Karol Radziszewski, a także ponownie Zbigniew Gostomski, Koji Kamoji, Tomasz Ciecierski, Krzysztof Wodiczko i Zuzanna Janin.