Po powrocie do ZSRR, dowodził 54 Brygadą Bombową w Kijowskim Okręgu Wojskowym, a następnie 2 Armią Lotniczą Specjalnego Przeznaczenia w Woroneżu.
14 kwietnia 1939 zastąpił na stanowisku szefa wywiadu Armii Czerwonej (Razwiedupru) aresztowanego komdiwa Aleksandra Orłowa. Został zastępcą ludowego komisarza obrony ZSRR i wchodził w skład Głównej Rady Wojennej Ludowego Komisariatu Obrony. Otwarcie wypowiadał się przeciwko paktowi ZSRR z III Rzeszą (pakt Ribbentrop-Mołotow), podpisanemu w sierpniu 1939. W czerwcu 1940, wraz z wprowadzeniem stopni generalskich w Armii Czerwonej, otrzymał stopień generała porucznika lotnictwa.
27 lipca 1940 na stanowisku szefa wywiadu wojskowego zastąpił go Filipp Golikow. Iwan Proskurow został dowódcą lotnictwa Frontu Dalekowschodniego, a w październiku zastępcą szefa Sztabu Generalnego do spraw Lotnictwa Bombowego Dalekiego Zasięgu. Tuż przed atakiem Niemiec na ZSRR, 22 czerwca 1941 został odwołany z tego stanowiska pod zarzutem awaryjności w podległych mu pułkach i objął dowództwo sił powietrznych 7 Armii, skoncentrowanej w Karelii.
Był deputowanym do Rady Najwyższej ZSRR 1. kadencji (1937–1941).