Wkrótce po wyborze Mowlam została mówczynią opozycji ds. Irlandii Północnej. Za czasów Johna Smitha była ministrem ds. dziedzictwa narodowego w gabinecie cieni. Na tym stanowisku wywołała kontrowersje domagając się wyburzenia Pałacu Buckingham (co rozdrażniło monarchistów) i wybudowania na jego miejsce nowoczesnego obiektu finansowanego ze środków publicznych (co z kolei rozdrażniło republikanów). W 1994 r. została ministrem ds. Irlandii Północnej w gabinecie cieni Tony’ego Blaira. Wcześniej razem z Peterem Kilfoyle'em prowadziła kampanię wyborczą Blaira na lidera laburzystów.
Po zwycięstwie laburzystów w wyborach 1997 r. Mowlam została ministrem ds. Irlandii Północnej. Była pierwszą i jak do tej pory jedyną kobietą na tym stanowisku. Była zaangażowana w proces pokojowy w Irlandii Północnej i była jednym z architektów porozumienia wielkopiątkowego z 1998 r. Jednak z powodu kiepskich stosunków Mowlam z ulsterskimi unionistami jej rolę w negocjacjach przejął premier Blair. Właśnie pogarszające się stosunki pani minister z unionistami spowodowały w październiku 1999 r. usunięcie Mowlam z Northern Ireland Office.