Pierwsze lekcje futbolu pobierał w szkole Santa María w rodzinnej miejscowości. Już w wieku 7 lat trafił do Athletic Bilbao w którym, jak się później okazało spędził całą swoją karierę. W 1991 roku w wieku 17 lat zaczął grać w seniorach w zespole rezerw grającym w Segunda División B (3 liga) – wystąpił w 12 meczach sześciokrotnie wpisując się na listę strzelców.

Rok później był już zawodnikiem pierwszego składu i zadebiutował w Primera División mając 18 lat. Już pierwszy sezon był bardzo udany dla młodego baska – 37 meczów, 10 goli. Od razu stał się ulubieńcem kibiców ze stadionu San Mamés. Drugi sezon rozpoczął od strzelenia 3 bramek w meczu z Albacete, a łącznie w sezonie strzelił ich 18 w lidze i 3 w pucharze. W sezonie tym zadebiutował w reprezentacji kraju mając 19 lat. W 1995 roku działacze Athletic podpisali z nim nowy 12-letni kontrakt.

Łącznie dla klubu rozegrał 430 meczów (8. miejsce pod względem ilości rozegranych oficjalnych spotkań dla Athletic Bilbao) i strzelił 116 bramek. U szczytu swojej kariery Julen Guerrero otrzymał propozycję gry z wielu czołowych klubów europejskich, m.in. z Realu Madryt, jednakże pozostał wierny klubowi z Bilbao odrzucając oferty.