W 1445 został mianowany przez angielskiego władcę Henryka VI (który wciąż uważał się za króla Francji) Wielkim Konetablem Francji. Wzięty do niewoli w Rouen w 1449 obiecał, że nigdy więcej nie podniesie miecza przeciw królowi Francji, ale przyrzeczenia nie dotrzymał. Został pokonany i zabity w roku 1453 podczas bitwy pod Castillon koło Bordeaux, która ostatecznie położyła kres panowaniu angielskiemu w Księstwie Gaskonii, głównej przyczyny wybuchu wojny stuletniej. Jego serce zostało złożone w parafialnym kościele św. Alkmunda w Whitchurch, w Shropshire, a lokalna szkoła podstawowa nosi miano Sir John Talbot's School.
Zwycięscy Francuzi wznieśli Talbotowi pomnik na polu bitwy zwanym Notre Dame de Talbot, a kronikarze pozostawili taki zapis: Taki był koniec sławnego i uznanego angielskiego dowódcy, który przez tak długi czas był cierniem w oku Francuzów, którzy wspominają go z przerażeniem (Matthew d'Escourcy).
Chociaż Talbot jest generalnie postrzegany jako wielki żołnierz, nie wszystkie jego poczynania są godne pochwały. Podnoszone są przeciw niemu zarzuty pochopności i braku rozwagi. Przed przegraną bitwą pod Patay w 1429 r.