Klub ponownie przystąpił do rozgrywek North Wales Coast League, tym razem pod nazwą Rhyl United. Po I wojnie światowej klub przeniósł się do ligi North Wales Alliance, by w 1921 roku stać się członkiem założycielem ligi Welsh National League. Ligę tę piłkarze z Rhyl wygrali w sezonie 1925/26. W 1928 roku klub powrócił do nazwy Rhyl Athletic i stał się spółką z ograniczoną odpowiedzialnością. Z powodu zamieszania, jaki ogarnął walijski futbol na początku lat 30. piłkarze z Rhyl postanowili spróbować szczęścia w lidze miasta Birmingham i okolic (West Midlands Regional League). Ponieważ ciągłe wyjazdy do Birmingham były dla klubu zbyt uciążliwe, w 1936 przeniesiono się do ligi Cheshire County League, rozpoczynając jeden z najlepszych okresów w historii klubu.
W pierwszych latach po drugiej wojnie światowej Rhyl dwukrotnie wygrał ligę – w 1947/48 i 1950/51, oraz dwa razy z rzędu zdobył Puchar Walii (Welsh Cup) – w 1952 pokonał Merthyr Tydfil 4:3, a w 1953 Chester City 2:1. Kolejne lata w lidze Cheshire County League były dla klubu przeciętne, toteż kolejne zwycięstwo przyszło dopiero w 1972 roku. Po rozwiązaniu ligi Cheshire County League w 1982 roku Rhyl przystąpił do rozgrywek ligi North West Counties League, uzyskując wkrótce awans do ligi Northern Premier League w jej pierwszym sezonie.