Kariera Na Broadwayu był współautorem komedii Trzy i jeden (1933) z Brianem Donlevyem i I bądź moją miłością (1934). Kompozytor Virgil Thomson zwerbował go do wyreżyserowania Czterech świętych w trzech aktach (1934), we współpracy Thomsona z Gertrude Stein. Później wyreżyserował Panią z morza (1934) i Kuźnię doliny (1934). W 1934 był producentem przedstawienia według dramatu Archibalda MacLeisha Panika. W 1937 wspólnie z Orsonem Wellesem założył Mercury Theatre, w którym produkował i reżyserował programy radiowe i prezentacje sceniczne. Jednocześnie był nauczycielem w Vassar College. W 1936 Houseman zatrudnił Wellesa i wyznaczył go jako reżysera Makbeta dla Federal Theatre Project, kontrowersyjnej produkcji, która stała się znana jako Voodoo Makbet, ponieważ jej akcja toczyła się na haitańskim dworze króla Henriego Christophe’a. W 1954 rozpoczął pracę przy produkcjach off-Broadwayowskch − jako reżyser sztuki Williama Shakespeare’a Koriolan.
Wyprodukował nigdy nieukończony pierwszy film Orsona Wellesa, komedię Too Much Johnson (1938) z Josephem Cottenem. Jako producent dramatu historycznego Josepha L.