Do końca 1996 roku Spencer rozegrał 103 mecze dla Chelsea i strzelił w nich 36 bramek.
Na początku 1997 roku Spencer został wypożyczony do grającego w Division One, Queens Park Rangers, a latem tamtego roku sprzedany do tego klubu za 2,5 miliona funtów. Zespół z Londynu dwukrotnie nie zdołał wywalczyć awansu do Premiership, a 9 marca 1998 roku Spencer odszedł za 1,5 miliona funtów do Evertonu (debiut: 14 marca w wygranym 1:0 meczu z Blackburn Rovers. Przez 8 miesięcy John rozegrał tylko 9 ligowych spotkań w barwach "The Toffies" i następnie wrócił do ligi szkockiej.
Zimą 1999 roku Spencer został zawodnikiem Motherwell F.C., a suma transferu wyniosła pół miliona funtów. Przez 2,5 roku zdobył on dla Motherwell 18 bramek. 21 lutego 2001 roku przeszedł do grającego w amerykańskiej Major League Soccer, Colorado Rapids. W swoim pierwszym sezonie strzelił 14 goli w MLS, zaliczył 7 asyst i został wybrany do jedenastki sezonu. Podobnie było w 2003 roku, gdy Szkot znów uzyskał 14 trafień i znów znalazł się w najlepszej jedenastce MLS.