Był częścią drużyny szkockiego menedżera, która dwukrotnie zdobywała mistrzostwo ligi angielskiej (w roku 1989 i 1991).
Po wielkiej reformie rozgrywek i zmianie nazwy rodzimej ekstraklasy na Premier League, drużyna z Ashburton Grove w lidze przegrywała. Udało się wygrać League Cup oraz Puchar Anglii, który był jedyną przepustką do możliwości występów w europejskich pucharach. Koledzy Winterburna zajęli niską, dziesiątą lokatę, najgorszą od siedemnastu lat. Przełomem był sezon 1993/94. Nigel i jego partnerzy z drużyny w najważniejszych rozgrywkach na Wyspach Brytyjskich spisywali się o wiele lepiej, Arsenal dotarł zaś do finału Pucharu Zdobywców Pucharów, w którym po bramce Alana Smitha udało się pokonać włoską AC Parmę. Trzon drużyny obok Winterburna stanowili wówczas tacy gracze jak: Seaman, Dixon, Adams, Merson, Parlour, wspomniany Smith oraz Keown i Wright (obydwaj nie zagrali jednak w potyczce finałowej).