Poznał tam rozgrywającego Avery Johnsona.
W 1994 wrócił do Spurs, obejmując stanowisko głównego menedżera i wiceprezydenta ds. operacji koszykarskich. Pierwszym posunięciem było zatrudnienie Johnsona na pozycji rozgrywającego. Avery Johnson, były trener Dallas Mavericks oraz Brooklyn Nets, wymienia Popovicha jako osobę, która miała największy wpływ na jego edukację trenerską. W sezonie 1996/97 Popovich zwolnił ze stanowiska trenera Spurs Boba Hilla i mianował siebie jego następcą. Posunięcie to było mocno krytykowane przez media.
W następnym roku, Popovich wybrał w drafcie z numerem pierwszym Tima Duncana. Opierając grę zespołu na dwóch wysokich zawodnikach – Duncanie i Davidzie Robinsonie, doprowadził zespół do ich pierwszego tytułu mistrzowskiego w 1999. W 2002 zrzekł się obowiązków generalnego menedżera, zostając pierwszym trenerem zespołu. W następnych latach doprowadził zespół do następnych trzech tytułów mistrzowskich, w latach 2003, 2005 i 2007. W 2003 otrzymał tytuł trenera roku.
Popovich udzielał się także jako trener reprezentacji USA. W 2002 asystował George Karlowi podczas mistrzostw świata. Pracował także w sztabie trenerskim podczas eliminacji do Igrzysk 2004 i podczas samych igrzysk.