Od 20 grudnia 1994 do 26 czerwca 1997 zajmował stanowisko ministra stanu do spraw gospodarki morskiej. Był odpowiedzialny za sprawy przekształceń majątkowych, inwestycje i rozwój infrastruktury portowej oraz kwestie zanieczyszczenia wód. Następnie pełnił funkcję rzecznika Partii Pracy ds. środowiska, mieszkalnictwa i rządu lokalnego. Z ramienia laburzystów w wyborach w 2002, 2007 i 2011 ponownie wybierany do niższej izby irlandzkiego parlamentu, zasiadając w niej do 2016. W 2002 bez powodzenia ubiegał się o przywództwo w partii.
W sierpniu 2007, po rezygnacji ze stanowiska lidera Partii Pracy przez Pata Rabbitte'a, zadeklarował zamiar ubiegania się o tę funkcję. 6 września 2007, jako jedyny zgłoszony kandydat, został jednogłośnie ogłoszony nowym liderem Partii Pracy.
W wyborach parlamentarnych w lutym 2011 kierowana przez niego Partia Pracy zdobyła 37 mandatów w 166-osobowej Dáil Éireann. Po wyborach zawiązała koalicję rządową ze zwycięską Fine Gael. 9 marca 2011 Eamon Gilmore objął stanowisko wicepremiera (tánaiste) oraz ministra spraw zagranicznych i handlu w rządzie Endy Kenny’ego. W 2012 pełnił funkcję przewodniczącego OBWE. 4 lipca 2014 nowym liderem laburzystów została Joan Burton, która objęła wówczas stanowisko wicepremiera.