Jednym z pierwszych samolotów prezentowanych w Muzeum był Nieuport 27, pokazywana była również duża kolekcja silników lotniczych, przyrządów pokładowych, dokumentacji, zdjęć i modeli. W 1934 roku wybudowano nowy budynek dla celów muzealnych. Cztery lata później muzeum odwiedzało już 30 tys. zwiedzających rocznie. Po wybuchu II wojny światowej muzeum zostało czasowo zamknięte w 1939 roku. Rok później budynki należące do muzeum zostały oddane aż do odwołania do użytku administracji wojskowej, a eksponaty zmagazynowane. W 1944 roku generał Henry H. Arnold podjął decyzję o ponownym otwarciu muzeum, jednak podobnie jak podczas pierwszej przeprowadzki tak i teraz wiele eksponatów uległo poważnym zniszczeniom podczas przechowywania ich w niewłaściwych warunkach.
2 stycznia 1948 roku w budynku który podczas wojny służył jako warsztat silnikowy otwarto Techniczne Muzeum Sił Powietrznych (Air Force Technical Museum), jednak eksponaty tam przechowywane nie były prezentowane publicznie. Stało się to dopiero w 1954 roku. W 1956 roku Air Force Technical Museum zmieniło nazwę na Centralne Muzeum Sił Powietrznych (Air Force Central Museum), a w listopadzie 1957 roku na Air Force Museum. W 1961 roku powołano do życia fundację (Air Force Museum Foundation), na czele której stanął Eugene W. Kettering.