Od lutego 2008 przebywał na drugim wypożyczeniu w występującym w League Two Stockport County, z którym zajął 4. miejsce rozgrywając 13 spotkań i dochodząc do finału playoff. Ruddy został wybrany zawodnikiem marca, kiedy w 6 meczach 5 razy zachowywał czyste konto. John nie wystąpił jednak w finale z powodu kontuzji ale Stockport i tak awansowało do League One. Następny sezon również spędził na wypożyczeniu, tym razem w Crewe Alexandra, który został zdegradowany do League Two. Sezon 2009-2010 spędził w Motherwell. Norwich City W lipcu 2010 roku podpisał stały kontrakt z drugoligowym Norwich City. Wystąpił w sezonie 2011/12 gdzie był pierwszym bramkarzem Norwich w Premier League.
Sezon 2013/14 W pierwszym meczu ligowym sezonu Premier League, Ruddy rozpoczął mecz w pierwszym składzie. Był to mecz z Evertonem, w którym wpuścił dwa gole (2-2). Podczas 3 kolejki bramkarzowi udało się zachować czyste konto, a jego drużyna wygrała 1-0 z Southampton F.C. Był to 100 mecz ligowy w barwach Norwich.
Wolverhampton 27 sierpnia 2026 roku ponownie został zawodnikiem Wolverhampton.