We wrześniu 2006 nowy prokurator generalny Boris Wełczew zatrudnił ją na stanowisku swojego rzecznika prasowego, powróciła też do wykonywania obowiązków prokuratora. W tym samym roku stanęła na czele specjalnego zespołu badającego sprawę defraudacji funduszy europejskich, utworzonego na życzenie Unii Europejskiej, zaniepokojonej skalą marnotrawstwa tych środków i korupcji w Bułgarii. W lipcu 2009 przygotowany przez jej grupę raport dotyczący tych spraw został zaaprobowany przez Komisję Europejską.
W okresie pracy w prokuraturze współpracowała z burmistrzem Sofii Bojkiem Borisowem. Kiedy założona przez niego partia GERB zwyciężyła w wyborach parlamentarnych w 2009, w lipcu tegoż roku Margarita Popowa została ministrem sprawiedliwości w jego nowym gabinecie. Bojko Borisow motywował jej kandydaturę m.in. dobrymi opiniami ze strony partnerów europejskich, z którymi ją konsultował.