Równolegle z poświęceniem cerkwi w maju 1867 parafia otrzymała 200 hektarów ziemi uprawnej i 6 hektarów łąk, które zostały skonfiskowane parafii katolickiej. Władze sfinansowały również budowę dwóch drewnianych budynków mieszkalnych dla proboszcza i psalmisty. W latach 80. XIX wieku parafia w Szawlach liczyła już 583 osoby. Ze względu na systematyczny wzrost liczby wiernych w 1878 w mieście została poświęcona druga cerkiew, położona w obrębie cmentarza prawosławnego. Przed I wojną światową parafia w Szawlach liczyła 1284 osoby. W 1915 jej proboszcz udał się na bieżeństwo. W 1920 konieczne było tworzenie struktur parafii od nowa: w czasie pierwszych nabożeństw odprawianych po wojnie w cerkwi pojawiało się zaledwie kilkanaście osób. Parafia szybko jednak wróciła do stanu liczebnego sprzed bieżeństwa.
W 1936, na polecenie władz samorządowych, cerkiew parafialna została zburzona. Parafia otrzymała za nią odszkodowanie w wysokości 30 tys. litów, które umożliwiło budowę nowej cerkwi pod tym samym wezwaniem. Przez dwa lata świątynią parafialną była cerkiew Ikony Matki Bożej „Wszystkich Strapionych Radość”, następnie w 1938 otwarto nową cerkiew. W 1947 władze stalinowskie zarejestrowały parafię, która liczyła ok.