W sezonie 1935-1936 dzięki dużemu wkładowi Hughiego Gallachera, który w tym sezonie zdobył 38 bramek, Derby ponownie zdobyło drugie miejsce.
W sezonie 1945–1946 Derby doszły do finału FA Cup (Pucharu Anglii) i po dogrywce pokonały Charlton Athletic 4-1. Następny sezon musiał wystartować po raz drugi z powodu wybuchu II wojny światowej, jednak klub Derby nie był w stanie powrócić do świetnej formy z czasów przedwojennych i w 1953 roku po raz kolejny został zdegradowane. W 1955 roku sytuacja uległa dalszemu pogorszeniu i po raz pierwszy w swojej historii zespół Derby County został zdegradowany do Third Division North (ówczesnej trzeciej ligi). Trzecioligowy poziom nie stanowił jednak dla drużyny dużego wyzwania i już po dwóch sezonach klub awansował i wrócił do drugiej ligi.