W latach 20. XX wieku w Colombelles w najważniejsze święta prawosławia zaczęli pojawiać się kapłani Zachodnioeuropejskiego Egzarchatu Rosyjskiego Kościoła Prawosławnego, były odprawiane nabożeństwa. Z inicjatywy tych księży w 1925 powołana została parafia, której patronem został św. Sergiusz z Radoneża, patron Rusi. Proboszczowie parafii w tym okresie zmieniali się bardzo często. W tym samym roku parafia uzyskała wolno stojącą cerkiew, wybudowaną z prywatnych darów. W 1926 jeszcze niedokończoną cerkiew poświęcił metropolita Eulogiusz (Gieorgijewski). Budynek był gotowy w 1930 i został wykonany w stylu staroruskim.
Przy cerkwi działał rosyjski ośrodek kulturalny z biblioteką. Językiem liturgicznym parafii był cerkiewnosłowiański. Wśród wiernych byli również dawni wierni greckokatoliccy, którzy przeszli na prawosławie z powodu braku swojej cerkwi.
Po II wojnie światowej skład parafii uległ poważnym zmianom. Wielu Rosjan wyjechało z Europy, pojawili się natomiast nowi emigranci z krajów Bloku Wschodniego. Cerkiew została poważnie uszkodzona w czasie działań wojennych. W czasie remontu pokryto ją nowym dachem, zamalowując dawne freski na sklepieniu. W 1944 biskup Włodzimierz (Tichonicki) dokonał rekonsekracji świątyni.