Był autorem sztuk Nobody Hears a Broken Drum (1970) i Lou Gehrig Did Not Die of Cancer (1971).
W 1972 odniósł sukces jako autor sztuki Sezon mistrzów (Championship Season) zarówno na Broadwayu, jak i na scenie off-broadwayowskiej, zdobywając w 1972 – Nagrodę Koła Krytyków Dramatycznych i Nagrodę Koła Krytyków Zewnętrznych, Nagrodę Johna Gassnera oraz w 1973 – nagrodę Pulitzera, Tony Award za najlepszą sztukę i Drama Desk Award jako najbardziej obiecujący dramaturg.
Jego debiutancka kreacja kinowa księdza Damiena Karrasa w horrorze Williama Friedkina Egzorcysta (1973) była nominowany do Oscara. W 1982 jako scenarzysta i reżyser przeniósł na ekran swoją sztukę Sezon mistrzów z Bruce’em Dernem i Stacym Keachem w rolach głównych, za którą zdobył nominację do Złotego Niedźwiedzia na Festiwalu Filmowym w Berlinie. Ponadto Miller napisał scenariusze do filmów telewizyjnych, takich jak dramat kryminalny ABC Nagroda (Reward, 1980) z Michaelem Parksem i Odważna matka: Historia Mary Thomas (A Mother’s Courage: The Mary Thomas Story, 1989) z Alfre Woodard. W 1999 Paul Sorvino przeniósł jego sztukę Sezon mistrzów na mały ekran z Vincentem D’Onofrio i Garym Sinise. Jako aktor został obsadzony w roli pisarza F. Scotta Fitzgeralda w telewizyjnym melodramacie biograficznym ABC F.