Rok później pełnił funkcję oficera łącznikowego marynarki w trakcie australijskiej wizyty księcia Yorku (późniejszego króla Jerzego VI) z małżonką.
Po wejściu do służby w Royal Australian Navy pierwszego z nowych krążowników ciężkich HMAS „Australia” John Collins został jego oficerem artyleryjskim w stopniu komandora podporucznika, następnie został dowódcą starego niszczyciela . W 1930 roku ożenił się i został awansowany do stopnia komandora porucznika. W latach 1932–1933 uczęszczał do Naval Staff College w Greenwich w Wielkiej Brytanii. Ostatnie lata przed wybuchem II wojny światowej spędził na stanowisku zastępcy dowódcy krążownika HMAS „Sydney”. W 1938 roku miasto Sydney obchodziło 150. rocznicę istnienia, a komandor Collins pełnił wtedy znów funkcję oficera łącznikowego floty.
Po rozpoczęciu działań wojennych John Collins objął dowództwo HMAS „Sydney” i został wysłany na Morze Śródziemne, do wspólnych działań z Flotą Śródziemnomorską admirała Andrew Cunninghama. Śmiałe działanie komandora Collinsa w starciach z okrętami Regia Marina przyniosły australijskiemu krążownikowi sukcesy wojenne.