Odpowiadał również za uchwalenia Local Government Finance Act 1988, który zmieniał przepisy podatkowe.

W latach 1988–1989 był ministrem ds. wody i planowania został w styczniu 1990 członkiem gabinetu jako minister zatrudnienia. Po rezygnacji Margaret Thatcher w listopadzie 1990 Howard utrzymał swoje stanowisku w rządzie Johna Majora. Po wyborach 1992 został ministrem środowiska. W 1993 został ministrem spraw wewnętrznych. Na tym stanowisku podjął nieudaną próbę zmiany przepisów prawa karnego.

Po przegranych wyborach 1997 John Major zrezygnował z funkcji lidera konserwatystów. Howard i William Hague ogłosili, że będą wspólnie ubiegać się o przewodnictwo partii – Howard miał być liderem, a Hague przewodniczącym. Jednak już następnego dnia po tej deklaracji Hague zdecydował się startować na własną rękę. Howard odpadł już w pierwszej turze głosowań. Zaszkodziła mu krytyka jego działalności jako szefa resortu spraw wewnętrznych. Howard poparł następnie Hague'a, który wygrał wybory i powierzył Howardowi stanowisko ministra spraw zagranicznych w gabinecie cieni. Stanowisko to piastował do 1999, kiedy wycofał się do tylnych ław parlamentu.