Po rozruchach arabskich w 1929 większość śpiewaków operowych opuściła Mandat Palestyny. Z tego powodu w latach 30. XX wieku opera ograniczyła swoją działalność, wystawiając pojedyncze wystawienia w Kinie „Mugrabi” (hebr. אולם קולנוע מוגרבי).
W następnych latach 1940/1946 operą kierował kompozytor i dyrygent Georg Mark Berry Zinger. Napisał on 16 oper, w tym pierwszą w języku hebrajskim „Opiekun Dan”. Punktem zwrotnym w historii opery był 13 listopada 1945, kiedy to do Mandatu Palestyny przyjechała piosenkarka sopranowa Philip de Addis. Krótko potem, w 1947 oficjalnie utworzono Operę Izraela (hebr. האופרה הישראלית). W 1958 opera przeniosła się do swojej nowej siedziby w Kinie „Magic” (hebr. קולנוע קסם). W latach 60. XX wieku w Operze Izraela rozpoczynało swoją karierę wielu śpiewaków, którzy następnie robili wielką karierę międzynarodową. Między innymi, w latach 1962–1965 w Tel Awiwie występował tenor Plácido Domingo. W tym okresie zagrał on dwanaście różnych ról, w tym rolę Samsona w operze Samson i Dalila. Przez ten cały czas Opera Izraela borykała się z dużymi trudnościami finansowymi, nie mogąc uzyskać budżetowych dofinansowań takich, jak korzystała Izraelska Orkiestra Filharmoniczna.