W roku 1936 został szefem sztabu marynarki wojennej. Przeforsował w parlamencie zwiększenie funduszy przeznaczonych na marynarkę, zwłaszcza że III Rzesza po podpisaniu traktatu morskiego z Wielką Brytanią przystąpiła do rozbudowy własnej floty. W 1939 roku został admirałem floty, co było równoczesne z powierzeniem mu dowództwa nad marynarką wojenną. W czerwcu 1940 w obliczu klęski armii francuskiej Darlan wydał rozkaz, żeby wszystkie jednostki pływające udały się do portów w Afryce Północnej. Dzięki temu uratowano trzon floty przed przejęciem przez III Rzeszę.
W rządzie marszałka Philippe’a Pétaina objął stanowisko ministra marynarki. Kiedy Royal Navy zaatakowała francuskie okręty w Mers-El-Kébir, usiłując nie dopuścić do tego, by dostały się one w ręce niemieckie, zginęło 1287 francuskich marynarzy, a około tuzina jednostek zostało zniszczonych. Był to osobisty cios dla Darlana, który do tego czasu był zwolennikiem współpracy z Brytyjczykami. W wyniku „zdrady z Mers-El-Kébir” stał się ich przeciwnikiem.