Konstytucja apostolska Que divinitus Nobis papieża Pius XI z dnia 25 marca 1935 roku otwiera obecny charakter dykasterii, gdyż większość jej regulacji powielono w konstytucji Regimini Ecclesiae Universae papieża Pawła VI.
Kompetencje i organizacja W jej kompetencji leżą wszystkie kwestie, które dotyczą zakresu wewnętrznego oraz związane z odpustami. Udziela on rozgrzeszeń, dyspens oraz innych łask zastrzeżonych Stolicy Apostolskiej, oraz rozstrzyga sprawy związane ze sprawowaniem sakramentu pokuty. Na czele dykasterii stoi penitencjariusz większy, obecnie kardynał Angelo de Donatis. Jego zastępcą jest regent (Regens) Penitencjarii Apostolskiej. Jest nim obecnie bp Krzysztof Nykiel.
Lista penitencjariuszy większych Niccolò de Romanis (1216–1218) Tommaso da Capua (1219–1239) Hugues de Saint-Cher OP (1244?–1263) Gui Foucault (1263–1265) Enrico Segusio (1266–1271) Pierre de Tarentaise OP (1273–1276) Bertrand de Saint-Martin OSB (1276–1278) Bentivenga da Bentivengi OFM (1279–1289) Matteo d'Acquasparta OFM (1289-1302) Gentile da Montefiore OFM (1302-1305) Berenger Fredol (ok. 1306-1323) Gauscelin de Jean (ok. 1323-1348) Etienne Aubert (1348-1352) Gil Álvarez de Albornoz (1353-1359) Francesco degli Atti (regens penitencjarii ok.