Sobór wznosi się na wysokość 42 metrów, jest zlokalizowany na wzniesieniu i zwieńczony pięcioma cebulastymi kopułami. W najbliższym sąsiedztwie obiektu wzniesiony był pałac biskupi z domową cerkwią biskupa. W 1685 powstała również zwieńczona dachem namiotowym dzwonnica. W 1693 sobór odwiedził Piotr I, który ufundował dla świątyni nowy, pięciorzędowy ikonostas. Cerkiew stała się również tradycyjnym miejscem pochówku kolejnych hierarchów prawosławnych rezydujących w Chołmogorach, począwszy od fundatora.
W latach 1816–1817 cały obiekt został przykryty żelazem, jego kopuły zostały pomalowane na zielono, zaś dach – na czerwono. Następnie, w latach 1883–1884 wyremontowano całą świątynię ze środków wydzielonych przez Świątobliwy Synod Rządzący. W kolejnych latach pieniądze na doraźne naprawy w cerkwi przekazywał, z ofiar wręczanych mu przez wiernych, ks. Jan Kronsztadzki. W 1891 umożliwiły one m.in. wzniesienie wokół obiektu kamiennego ogrodzenia.
W 1920 sobór został zamknięty przez władze bolszewickie i do tego czasu systematycznie niszczał. Na początku XXI w.